Geçmişi Neolitik Çağlara dayanan Ahlat, tarih boyunca çeşitli devlet ve hânedanların idaresinde kalmıştır. Şehrin ilk sakinleri olan Urallar buraya "Kharad", Ermeniler "Sharate", Suriyeliler "Kerat", Araplar "Hirat", İranlılar ve Türkler "Afrat" adını vermişlerdir.
Ahlat, İslam tarihinde ilk defa Hz. Ömer devrinde Cezire fâtihi İyâz b. Ganm tarafından fethedilmiştir (20/640-41). Antlaşmaya göre, Eflat beyleri (batrik, patrici) vergi ödemeyi kabul etti ve İslam Devleti'nin koruması altına girdi. Emevîler ve Abbâsîler devrinde de Ahlat, Cezire valiliğine bağlı olarak idare edilmiştir. Ancak Abbâsî halifeliğinin IX. yüzyılın ikinci yarısında giderek zayıflaması üzerine Ahlat ve bölgedeki diğer bazı şehirleri ellerinde tutan idareciler Ermeni krallarına veya Bizans imparatorlarına tâbi olmak zorunda kalmışlardır.
Ahlat, Anadolu’nun Türklere açıldığı 1071 Malazgirt Zaferi’nden sonra Selçuklu Devleti’nin eline geçmiştir. Bu zaferden önce de Anadolu’ya gelen Türkmenlerin uğrak yeri olan Ahlat, doğudan batıya geçişi sağlayan bir üs konumuna gelmiştir. Selçuklu Sultanı Melikşah’ın oğlu Sencer’in 1085’te Ahlat’a gelerek burada hutbe okutması ve para bastırması, şehrin Selçuklular için önemini göstermektedir. Ahlat’ta kurulan Selçuklu eyaleti, Anadolu Selçuklu Devleti’nin kuruluşunda önemli rol oynamıştır.
Ahlat’ta Selçuklular döneminde büyük bir medeniyet gelişmesi yaşanmıştır. Şehirde ilim, sanat, mimari ve ticaret alanlarında büyük bir canlılık görülmüştür. Şehirde kurulan medreselerde çok sayıda alim yetişmiş, şehirdeki camiler, kümbetler, türbeler ve hanlar ise Selçuklu mimarisinin en güzel örneklerini oluşturmuştur. Ahlat’taki mezar âbideleri ise Türk-İslam sanatının en değerli eserleri arasında yer almaktadır.
Ahlat’taki Selçuklu hâkimiyeti Moğol istilasıyla son bulmuştur. 1230’da Moğolların eline geçen şehir, büyük bir tahribata uğramıştır. Moğolların ardından İlhanlılar, Celayirliler, Karakoyunlular, Akkoyunlular ve Safeviler gibi çeşitli devletlerin idaresine giren Ahlat, 16. yüzyılın başında Osmanlı Devleti’nin topraklarına katılmıştır. Osmanlılar döneminde de önemini koruyan Ahlat, Bitlis eyaletinin bir sancak merkezi olmuştur. Şehirde Osmanlı mimarisine uygun olarak yeni camiler, medreseler, hamamlar ve hanlar inşa edilmiştir.
Ahlat, Cumhuriyet döneminde de tarihi ve kültürel mirasını korumaya devam etmiştir. Şehirde 1989 yılında kurulan Ahlat Müzesi’nde Selçuklu dönemine ait eserler sergilenmektedir. Ayrıca şehirdeki Selçuklu Meydan Mezarlığı Ören Yeri, 2012 yılında UNESCO Dünya Mirası Geçici Listesi’ne alınmıştır. Ahlat, Anadolu Türk tarihinin en önemli tanıklarından biri olarak bugün de ziyaretçilerini ağırlamaktadır.